Durante el otoño 2021 se detectó una sintomatología particular en nocedales de las Regiones Metropolitana y O´Higgins, caracterizada por un debilitamiento de los árboles, observándose una falta de crecimiento vigoroso, follaje clorótico y necrótico, muerte regresiva de los brotes terminales, manchado negro en la base de los troncos y muerte de árboles. Las plantas, además, mostraron tempranamente síntomas de fitotoxicidad por sales y, en general, condiciones de escaso vigor. Además, todas las plantas afectadas presentaron pudrición de sus raíces desde las cuales se aisló Cylindrocarpon spp.

ALGUNOS EVENTOS DE IMPORTANCIA

Inicialmente, en el mes de noviembre 2020, se aisló el hongo Cylindrocarpon spp. desde plantas de nogal de la variedad Chandler, injertadas sobre patrón Vlach, y provenientes de un huerto ubicado en Peralillo, en la Región de O´Higgins (Figura 1). Las plantas estaban comenzando su segundo año en el huerto, cuando se observó muerte de plantas o falta de crecimiento.

Tras ello, en el otoño de 2021, se visitó un huerto de cinco años ubicado en Melipilla, en la Región Metropolitana, donde se observó plantas con decaimiento que presentaban la mayor parte de sus raíces podridas, con síntomas similares a la enfermedad pie negro de la vid, caracterizada por un ennegrecimiento de las raíces.

Posteriormente, se visitó un huerto en Codegua, en la Región de O´Higgins, donde se observó plantas muertas y sintomáticas, que representaban el 10% de la superficie total. Cabe destacar, que este huerto tiene entre 14 y 18 años, y presentaba la mayoría de los síntomas descritos anteriormente.

Finalmente, se visitó un huerto de tres años en la zona de Requínoa, en la Región de O’Higgins, donde prácticamente el 100% presentaba falta de crecimiento y, donde se observó además raíces con necrosis y coloración negra, desde donde se aisló Cylindrocarpon spp.

CÓMO AVANZA CYLINDROCARPON SPP.

A nivel de las raíces, la infección se inicia en la epidermis y la corteza, y se observa frecuentemente varios puntos de infección en una misma raíz, con tejidos afectados de color negro, los que contrastan con el color amarillento de la raíz sana (Figura 1). Posteriormente, la necrosis progresa hasta comprometer completamente la raíz, incluyendo la endodermis y los tejidos vasculares, quedando completamente negra. Resulta llamativo que en los árboles afectados se observe una gran parte de las raíces dañadas (Figura 2), mientras que los síntomas aéreos son más bien escasos. A su vez, la falta de raíces genera un menor suministro de agua para la copa lo que se traduce inicialmente en síntomas de detención del crecimiento, marchitez, clorosis y muerte de brotes terminales (Figura 3). Estos síntomas a menudo pueden ser confundidos con el ataque de hongos en la copa, con lo que se toman medidas erróneas, como se observó en uno de los huertos visitados, donde se tenía considerada la aplicación de dos fungicidas al follaje. Efectivamente, la madera muerta en la copa puede ser colonizada tanto por patógenos como por saprófitos, siendo dichas infecciones una consecuencia del daño en la raíz. Es frecuente que en dicha madera muerta (brotes terminales) se detecte la presencia de Alternaria spp.

De los aislamientos realizados desde tejidos sintomáticos provenientes de los tres huertos se aisló consistentemente al hongo Cylindrocarpon, observándose al menos dos especies distintas, las cuales se estima identificar a nivel específico mediante secuenciación de algunas regiones génicas y un posterior análisis filogenético.

Los hongos aislados son considerados como patógenos oportunistas que afectan las raíces de plantas leñosas incluyendo especies cultivadas y que normalmente se encuentran afectando plantas estresadas y con ataques de nematodos o de insectos. Son habitantes del suelo que pueden sobrevivir por largo tiempo en la forma de clamidosporas. Suelen causar la muerte de plantas jóvenes pudiendo ser problemáticos en viveros como se ha reportado anteriormente en paltos (Besoain y Piontelli, 1999) y también en nogales de acuerdo con detecciones del Servicio Agrícola y Ganadero (SAG). En Italia se ha descrito al patógeno causando muerte regresiva en plantas jóvenes de nogal bajo condiciones de alta humedad o con daño mecánico en las raíces (Montecchio, 2002). Sin embargo, la presencia de plantas afectadas y muertas en huertos de 5 a 18 años indicaría que éstos patógenos estarían adquiriendo una mayor importancia.

En la vid, la enfermedad causada por Cylindrocarpon se conoce comúnmente como pie negro, debido a la coloración que toman los tejidos afectados, y se le considera como parte de los patógenos que causan enfermedades del tronco (grapevine trunk disesases), o de la madera. Sin embargo, son varios hongos filogenéticamente relacionados los que causan la enfermedad, así en la vid la enfermedad es producida por unas 33 especies de los géneros Campylocarpon, Cylindrocladiella, Dactylonectria, Ilyionectria, Neonectria, Pleiocarpon y Thelonectria (Gramaje et al., 2018; Ye et al., 2021), las que tiene en común una morfología de Cylindrocarpon en su fase conidial (asexual).

Es probable que este problema esté afectando a los huertos desde hace unos años atrás y, que muy probablemente haya sido confundido con ataques por Phytophthora. Ahora bien, la diferencia con este último es que la enfermedad parece ser de lento desarrollo y baja virulencia y las plantas sólo mostrarían síntomas en la canopia cuando presentan gran parte de sus raíces dañadas. Por otra parte y de acuerdo con lo observado en los huertos, las aplicaciones de fosetil aluminio o fosfitos serían inefectivas contra este patógeno, por lo que se debe determinar un manejo adecuado. La prevención de estrés en las plantas parece ser un factor importante a considerar, así como el uso de antagonistas fúngicos para disminuir las poblaciones de Cylindrocarpon en el suelo.

En este sentido, el Laboratorio de Fitopatología Postcosecha de la Facultad de Ciencias Agronómicas de la Universidad de Chile, está realizando estudios relacionados con este tema, como parte de las actividades del proyecto ‘Aspectos sanitarios, de sostenibilidad y de uso eficiente de recursos en nogal en la zona centro sur’ perteneciente al Programa PTEC: Centro Fruticultura Sur (16PTECFS-66647). El objetivo de estos estudios preliminares es determinar las especies de hongos asociados con el problema, así como también, determinar las posibles causas y condicionantes que posibilitan el desarrollo de esta nueva problemática.

AGRADECIMIENTOS

Programa Tecnológico “Centro para la investigación e innovación en fruticultura para la zona sur” (16PTECFS-66647), y Proyecto “Aspectos sanitarios, de sostenibilidad y de uso eficiente de recursos en nogal en la zona centro sur”, apoyados por Corfo.

Para saber más:

www.centrofruticulturasur.cl

centrofruticulturasur@gmail.com

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Besoain, X. y Piontelli, E. 1999. Pudrición negra en raicillas de palto (Persea americana Mill.) por Cylindrocarpon destructans: Patogenicidad y aspectos epidemiológicos. Boletín Micológico 14(1-2)41-47.

Gramaje, D., Urbez-Torres, J.R. y Sosnowski, M.R. 2018. Managing grapevine trunk diseases with respect to etiology and epidemiology: Current strategies and future prospects. Plant Disease 102:12-39.

Montecchio, L. 2002. Cylindrocarpon dieback. En: Teviotdale, B., Michailides, T., y Pscheidt, J. Eds. Compendium of nut crop diseases in temperate zones. APS Press. 89 p.

Ye, Q., W. Zhang, J. Jia, X., Li, Y. Zhou, C. Han, X. Wu, J. Yan (2021). Fungal pathogens associated with black foot of grapevine in China. Phytopathologia Mediterranea 60(2):303-319. doi: 10.36253/phyto-12353.