Julio Retamales^1*, Romina Alvarado¹, Pablo Núñez¹

¹Laboratorio Agroadvance Ltda. Camino a Melipilla 26200, Peñaflor, Región Metropolitana – Chile.  www.agroadvance.cl

*Autor correspondiente: jretamales@agroadvance.cl

La producción agrícola a gran escala incrementa la agregación y uniformidad genética de cada cultivar de interés. En Chile se ha privilegiado el cultivo de dos variedades de nogal: Chandler (55%) y Serr (36%). La preferencia de aumentar el cultivo Chandler radica en su robusta producción (90% de flores femeninas laterales) además de desarrollar una nuez fácil de procesar y la semilla presenta un color muy claro, dando valor agregado al producto final. No obstante y en forma paralela, aumenta la vulnerabilidad del cultivo a agentes infecciosos facilitando la aparición y propagación de estos.

La elección de la variedad de nogal a cultivar es una decisión clave para el agricultor, ya que debe considerar las características del fruto para la exportación y así mismo la máxima reducción de los costos de producción. Algunos aspectos importantes de incluir en la toma de decisiones en la elección de una varietal de nogal para evitar el desarrollo de enfermedades infecciosas pueden ser: i) niveles de resistencia intrínseca a enfermedades previamente reportadas (Vagelas et al., 2012), ii) época de brotación y floración para evitar riesgos de heladas primaverales, neblinas o lluvias tardías en primavera que facilitan la entrada de patógenos (microheridas), iii) tipo de suelo que permitan un buen drenaje y el escurrimiento–dilución del agente infeccioso, iv) un programa de nutrición efectivo podría restringir la aparición de enfermedades infecciosas potenciando las estrategias intrínsecas del cultivar evitando al mismo tiempo el uso de agroquímicos de control.

Para el establecimiento de una enfermedad infecciosa en plantas productivas deben conjugarse una triada de aspectos: susceptibilidad del hospedero, abundancia y virulencia del agente etiológico así como una condición medioambiental favorable para la interacción patógeno-planta (Sundström et al., 2014).

ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR HONGOS EN EL NOGAL 

Las especies del género Phytophthora (Oomycota) son hongos fitoparásitos ubicuos de suelo. Existen más de 10 especies de Phytophthora reportadas generando daño en el nogal a nivel mundial. Sin embargo, en Chile se han detectado sólo tres especies: P. cinnamomi(pudrición de raíces), P. cactorum y P. citrophthora (ambas generando pudrición de cuello). 

El impacto ecológico y económico de la infección por Phytophthora es impredecible bajo condiciones ambientes favorables para su infección. En este sentido, el aumento de humedad y un rango de temperatura entre 5°C a 30°C en el suelo puede incidir en la severidad de la infección debido a la generación de heridas en las raíces (asfixia radicular), lo cual es una puerta de entrada para el hongo. Una situación similar ocurre durante los eventos de floración y/o golpes de sol en la superficie aérea del cultivar. La presencia de nemátodos así como un uso excesivo de fertilizantes nitrogenados favorece el establecimiento de flora patógena acompañante a nivel radicular. Más aún, Phytophthora sp. en presencia de alta humedad y una temperatura entre 25-28°C desarrolla estructuras de resistencia llamadas clamidosporas (incluso en ausencia del huésped) constituyendo una de las principales fuentes de inóculo para nuevas infecciones.

Las infecciones por Phytophthora inciden en pérdida de vigor y crecimiento de ejemplares de nogal. Además, el follaje verde va tomando con el tiempo una coloración amarillenta hasta la pérdida de éste facilitando así la generación de daños por golpes y la muerte del árbol (Figura 1). Esta situación es evidente en plantas jóvenes dada su alta sensibilidad a infección por hongos, desencadenando efectos típicos en la corteza del nogal y más específicamente en cuello, corona y/o raíces (cancro o chancro).

El control de Phytophthora sp. se basa en el manejo y uso de agroquímicos. Respecto del manejo se consideran todos aquellos procedimientos que evitan el establecimiento del patógeno en terreno. Por ejemplo: drenaje del suelo, planificación de riego, control de malezas, eliminación de árboles infectados (reservorio), desinfección de herramientas durante los procedimientos de curación de cancros, entre otros. Por otra parte, se ha demostrado que las diferentes especies de Phytophthora presentan susceptibilidad frente a fenilamidas (Metalaxil) y fosfonatos (Fosetil-aluminio). Estos últimos se aplican de manera foliar y pueden traslocarse al sistema radicular mostrando alta eficiencia en el control de P. cinnamomi. En pos de una agricultura sustentable y orgánica, se ha demostrado antagonismo microbiano sobre el crecimiento de Phytophthora sp. (Biocontrol) empleando la bacteria Enterobacter aerogenes y/o los hongos Trichoderma sp., Cordyceps bassiana, Paecilomyces sp. y Gliocladium spp. 

ENFERMEDADES PRODUCIDAS POR BACTERIAS EN EL NOGAL 

En nuestro país, la producción de nogal se ve enfrentada principalmente a tres agentes bacterianos produciendo agalla del cuello (Agrobacterium tumefaciens), cáncer bacteriano (Pseudomonas syringae pv. Syringae) y peste negra (Xantomonas arboricola pv. Juglandis), siendo esta última la infección más recurrente en nogal.

Xanthomonas arboricola pv. Juglandis es una bacteria Gram negativo cuya característica es la generación de pigmentación amarillenta bajo condiciones de crecimiento en laboratorio (xanthomonadina), siendo considerado a su vez un carácter diagnóstico del patógeno (Figura 2B). Esta bacteria de distribución mundial presenta siete patovares, siendo tres de estos los más importantes en términos económicos: X. arborciolapv. Pruni asociado a daños a frutos de carozo (patógeno cuarentenario), X. arborícola pv. Corylina en avellano y X. arboricola pv. Juglandis en nogal (walnut blight). Sin embargo, la cercanía filogenética entre estos patovares y las variaciones genéticas que ha sufrido la especie dependiendo de la zona geográfica de aislamiento de Xaj (Kaluzna et al., 2014) ha dificultado el desarrollo de técnicas moleculares específicas para su detección.  

Se estima que Xanthomonas arborícola pv. Juglandis (Xaj) es capaz de generar pérdidas por sobre el 50% de la producción y en casos extremos, entre el 70 al 100%. El daño por Xaj se caracteriza por un efecto necrótico sobre tejidos suculento (flores y frutos jóvenes) que avanzan hasta el fruto en formación (Figura 2A). La penetración de Xaj en el nogal se da principalmente por aberturas naturales (estomas y lenticelas) pero también mediante estigmas florales y heridas. Los primeros síntomas de la enfermedad se dan a inicios de la brotación pudiendo desarrollar una infección latente por más de un año, situación condicionada a factores climáticos como aumento de agua libre, lluvias, humedad relativa sobre el 95% y temperaturas templadas. Esta bacteria se disemina fácilmente a través del polen, agua de lluvia y pasivamente por insectos, siendo la fuente de inóculo la población epífita de la bacteria en el propio nogal; yemas y amentos infectados durante la temporada anterior, cancros en ramillas y restos de poda. 

A la fecha, el control de la peste negra está basado en la aplicación de derivados cúpricos durante todo el período vegetativo del nogal. Sin embargo, se ha determinado que la reducción en el número de aplicaciones de cobre en función del estado fenológico de los árboles tiene el mismo efecto en el control del patógeno que aplicaciones continuas durante todo el período vegetativo. Estudios desarrollados por nuestro grupo de investigación (período 2012-2013) determinaron que Xaj se puede encontrar durante todo el período vegetativo del nogal (VII-VIII regiones) y en diversos tejidos según el estado fenológico del árbol tanto en variedad Serr como Chandler. Si bien existe una reducción considerable del recuento de células viables post-tratamiento con cobre, dentro de esta población se presentan individuos de baja susceptibilidad al compuesto activo. Más aún, esta resistencia puede ser codificada a nivel plasmídico pudiendo transmitirla a la población bacteriana residente del nogal, por ejemplo P. syringae. 

El uso excesivo de cobre conlleva a la acumulación del mismo en el ambiente pudiendo desarrollar secuelas en la floración y polinización, llevando a una disminución de la producción de frutos a su vez de generar efectos tóxicos gastrointestinales y/o neurodegenerativos en diferentes tipos de organismos. En este sentido, una alternativa para el control de peste negra es el uso de antibióticos. Si bien, en el mercado tradicional se dispone de varios tipos de antibióticos (Oxitetraciclina y Estreptomicina) su uso es cuestionado por el surgimiento a corto plazo de poblaciones bacterianas resistente, por su efecto residual extremadamente corto y por su posible efecto en la salud animal y humana.

En términos de biocontrol, se han empleado bacterias contra varios fitopatógenos fúngicos y bacterianos como una alternativa sin restricciones ambientales y producción orgánica del nogal, entre estas bacterias podemos citar a Bacillus sp., Brevibacillus sp. y Pseudomonas sp. Nuestro grupo de investigación, en la búsqueda de alternativas sustentables de prevención y control de peste negra ha logrado aislar virus bacterianos (bacteriófagos) de potente actividad lítica sobre aislados nacionales de Xaj como parte de una estrategia efectiva de fácil aplicación, amigable con el medio ambiente y el resto de los organismos incluyendo a la especie humana. Algunas de las ventajas en el uso de bacteriófagos por sobre las aplicaciones de cobre y/o antibióticos, pueden ser: i) controlan de forma específica diferentes bacterias patógenas de plantas y no elimina la microbiota benéfica circundante a la misma, ii) el efecto de los bacteriófagos se ve amplificado en el lugar de aplicación dado el ciclo de vida de estos (aproximadamente 100 fagos por célula bacteriana infectada), iii) no genera efectos secundarios en la planta, equipamiento del productor y el medio ambiente, por ejemplo no impide el crecimiento ni la floración de las plantas productivas y iv) los bacteriófagos son entidades no tóxicas y biodegradables.

Por otra parte, ha sido reportado que los microorganismos en el ambiente pueden interactuar para potenciar el desarrollo y severidad de enfermedades en el hospedero. Particularmente en el nogal, existe una enfermedad denomina necrosis apical (Brown Apical Necrosis, BAN) que se caracteriza por la aparición de manchas que van desde café a café oscuro en la zona basal del estigma (Figura 2C) y posterior desarrollo de zonas necróticas de pudrición dentro de los tejidos de la nuez, lo que incide en la caída prematura del fruto (Moragrega et al., 2014). Ha sido reportado que este síntoma es desarrollado en conjunto por bacterias y hongos. Sin embargo, es siempre Xaj la que se encuentra en mayor proporción y sería la principal causante de BAN en relación a Fusarium sp. yAlternaria sp., los que actuarían como colonizadores secundarios a Xaj y generalmente cuando el fruto está en el suelo.

En resumen, la producción de nueces de nogal es un foco económico que va en aumento para beneficio de la economía del país pero que ha visto importantes pérdidas económicas dado el surgimiento de enfermedades de origen infeccioso, a su vez que éstos pueden interactuar para potenciar infecciones en el nogal. Por tanto, esta situación pone de manifiesto lo importante de conocer la biología de los patógenos en campo para establecer estrategias eficientes de prevención y/o control en el nogal y con ello evitar pérdidas económicas generadas por tratamientos con eficacia limitada. 

Referencias clave

1. Kaluzna M, Pulawska J, Waleron M & Sobiczewski D. (2014) The genetic characterization of Xantomonas arboricolas pv. Juglandis, the causal agent of walnut blight in Poland. Plant Pathology, 63: 1404 – 1416.

2. Moragrega C, Matias J, Aleta N, Montesinos E & Rovira M. (2011) Apical necrosis and premature drop of Persian (English) walnut fruit caused by Xanthomonas arboricola pv. Juglandis. Plant Diseases, 95: 1565 – 1570.

3. Sundström JF, Albihn A, Boqvist S, Ljungvall K, Marstorp H, Martiin C, Nyberg K, Vågsholm I, Yuen J & Magnusson U. (2014) Future threats to agricultural food production posed by environmental degradation, climate change, and animal and plant diseases – a risk analysis in three economic and climate settings. Food Sec. (2014) 6:201–215.

4. Taha NB & Al-Wadaan MA. (2011) Utility and importance of walnut, Juglans regia Linn: A review. African Journal of Microbiology Research, 5(32): 5796 – 5805.

5. Vagelas IK, Rumbos CI & Tsiantos J. (2012) Variation in disease development among persian walnut cultivars, selections and crosses when inoculated with Xanthomonas arboricola pv. juglandis in Greece. Journal of Plant Pathology, 94 (1): 57 – 61.