Durante el ciclo productivo, los cítricos son susceptibles de sufrir alteraciones fisiológicas, que no son causadas por organismos patógenos, ni por daños mecánicos. Para evitar una reducción considerable del porcentaje de fruta exportable, el  Prof. Manuel Agustí, catedrático de la Universidad Politécnica de Valencia (UPV), España, sugiere prestar especial atención a los factores relacionados con la incidencia del desorden y a los tratamientos existentes, que en muchos casos se apoyan en reguladores de crecimiento como el ácido giberélico (GA3) y en nutrientes minerales, como el nitrógeno (N) y el fósforo (P).

En el marco de la Conferencia Redagrícola Ica Perú, que reunió a destacados expertos provenientes de España, EE UU, Perú y Chile, el Prof. Agustí aclara que no todas las alteraciones fisiológicas han logrado un control agronómico ‘satisfactorio’. Hay un grupo que presenta un control ‘intermedio’, ya que, aunque su gravedad pueda controlarse, hay años en que se registra una mayor incidencia, sin existir claridad de las razones que hay detrás de su aparición. En el tercer grupo están las de ‘difícil’ control, porque su origen es incierto y/o no se dispone de técnicas eficaces, como lo muestra el cuadro 1. “En esencia, todas están relacionadas con el desarrollo del fruto y afectan principalmente a la piel de este”, subraya el especialista de la UPV, añadiendo, además, que los factores ambientales pueden llegar a alterar la intensidad del desorden, incluso entre parcelas contiguas y misma variedad.

BUFADO. LA APLICACIÓN DE AG PERMITE REDUCIR LA INCIDENCIA DEL PROBLEMA

En el grupo de alteraciones que, a la fecha, han logrado tener un control agronómico ‘satisfactorio’ destaca el bufado del fruto, una alteración fisiológica caracterizada por la separación que se produce entre corteza y pulpa cuando el fruto madura. Esta separación hace que el fruto sea blando al tacto y poco consistente a las operaciones de recolección y manipulado, perdiendo calidad comercial. Además, el consumidor considera que el fruto bufado está sobremaduro, por lo que tiende a rechazarlo. El Prof. Agustí explica que este desorden responde al recrecimiento de la corteza una vez el fruto alcanza su maduración, lo que causa la aparición de grandes espacios intercelulares en el albedo, y se debe a condiciones climáticas como la humedad y temperatura, así como la vigorosidad de la planta y la fertilización excesiva de nitrógeno en verano.

El experto destaca que la aplicación del AG permite reducir la incidencia del problema y mantener la fruta en el árbol después del inicio de su maduración comercial. “Podríamos decir que para un árbol que tuviera el 100% de fruto afectado, 20 partes por millón (ppm) de giberelina aplicadas justo antes del inicio del cambio de color dejaría el porcentaje de frutos afectados en un 20%. Es decir, estaríamos reduciendo en un 80% la alteración”, precisa, tras sostener que es fundamental el recordar que el tratamiento retrasa la coloración del fruto. La respuesta del AG puede ser reforzada con la adición de compuestos nitrogenados, como fosfato amónico, nitrato amónico y urea (Cuadro 2).

En un estudio anterior, el prof. Agustí advertía que el retraso en la recolección que las aplicaciones de ácido giberélico conllevan, puede llegar a afectar a la siguiente floración. En general, esta se reduce, pero el efecto que ello pueda tener sobre la cosecha siguiente dependerá del nivel de la precedente y de la variedad. La realización de una recolección parcial del fruto a principios de diciembre consigue paliar notablemente los efectos sobre la floración.

EL CONTROL DEL RAJADO (Splitting)

En rajado o splitting se expresa a través de un agrietamiento de la cáscara de la fruta, con más frecuencia en variedades de mandarina sensibles como Nova, W. Murcott, Clemenrubí, y Garbí y también al grupo de las naranjas Navel. “Hay algunas variedades que mantienen un pequeño ombligo, inclusive sin necesidad de que haya un segundo fruto. Son aquellas variedades que agronómicamente decimos no cierran bien el ombligo”, menciona, tras indicar que hay patrones —como Cleopatra, Forner Alcaide Nº5, Citrange C-35 y citrange Carrizo (CC)— que provocan el desarrollo de unos haces vasculares más grandes en la variedad.

“Para tener una idea de la importancia del problema, en 2014, se registraron pérdidas por 100 millones de euros en la Comunidad Valenciana, España. Eso quiere decir que esta alteración fisiológica no es una broma y afecta prácticamente a todas las variedades. Lo que sí es verdad es que a las naranjas del grupo Navel las afecta mucho menos”, complementa el experto.

El rajado de frutos se inicia, frecuentemente, por la zona estilar y puede llegar hasta la zona ecuatorial del fruto, e incluso a la base de éste. Aunque por lo general los frutos se rajan cuando todavía no han iniciado el cambio de color, en algunas variedades de recolección tardía, como la naranja dulce Navelate, este puede producirse una vez superada la maduración. La pulpa queda expuesta al exterior y suele ser rápidamente atacada por hongos, lo que origina pudriciones.

Algunos de los factores que influyen en su aparición son las precipitaciones y los cambios que en el sistema de transporte de agua de la planta puedan ocurrir. Asimismo, se observa una relación entre la variación diaria del crecimiento del tronco, la variación de la humedad del suelo, el porcentaje de arena en el suelo, el tamaño de los vasos xilemáticos y el rajado. A mayor variación, mayor rajado. “Todo aquello que tenga que ver con relaciones hídricas del suelo está relacionado con la alteración”, añade el profesor de la UPV.

Para reducir el porcentaje de rajado en los cítricos se utiliza el 2, 4-D, que mantiene más fuerte la corteza y además facilita el cerrado del ombligo. Según un experimento citado por el Prof. Agustí, cuando se realizó un solo tratamiento con 2, 4-D (20 mg l-1), al inicio de la fase de crecimiento del fruto, en árboles que tenían más del 30% de fruto afectado la afectación se redujo a 20%. “Tratado dos veces, con una separación de 15-20 días, se redujo a la mitad”, recalca. Generalmente el tratamiento con 2, 4-D se acompaña de ácido giberélico (AG; 20 mg l-1) “lo que facilita que la piel crezca al mismo ritmo que la pulpa”, subraya.

El experto añade que se pueden incorporar otras sustancias, como el nitrato cálcico [Ca(N03)2]. “Su aplicación reduce sensiblemente la incidencia del rajado, sobre todo tratando dos veces, de un 35% a menos de 10%, pero cuando la incidencia en la parcela es baja su eficacia es muy escasa”, acota. Pese a ello, si se siguen estos tratamientos para darle mayor resistencia a la piel del fruto y permitir el cierre del ombligo se puede lograr incrementos de cosecha del orden del 20%. “No es que estos tratamientos aumentan la cosecha, sino que se caen menos frutos y se recolecta más”, manifiesta el Prof. Agustí en el evento.

ALTERACIONES CON UN CONTROL ACEPTABLE

Son dos las principales alteraciones fisiológicas que tienen un control agronómico ‘intermedio’: la clareta o ‘creasing’ y el picado o ‘peel-pitting’.

El ‘creasing’ o clareta se caracteriza por la presencia de pequeñas grietas y depresiones en la cáscara, en forma de lagunas que se alternan con zonas sanas, dando un aspecto de abultamientos. “En algunos puntos del albedo de la corteza se da una ruptura de la piel y, por tanto, no crecen, mientras que las zonas sanas crecen bien, formando los bultos. Esto resta valor comercial y el fruto tiene muchas dificultades para ser sea comercializado”, complementa. Aunque el Prof. Agustí advierte que no se ha encontrado ninguna correlación entre el ‘creasing’ y cambios en el suelo o clima, refiere que sí se ha identificado una serie de factores relacionados con la incidencia del desorden.

Según las investigaciones citadas por el Prof. Agustí, uno de los factores que influye en la incidencia es la posición del fruto en el árbol. Se ha observado que en Perú la cara norte del árbol registra más incidencia que la cara sur, de forma similar se observa más incidencia en la cara interna del fruto y en brotes con más hojas. La intensidad también aumenta con la edad del fruto, ya que la piel al final del fruto crece más. Como alternativas para su control están las aplicaciones de AG y de nutrientes minerales. “También la humedad está relacionada con esas alteraciones”, dice. No obstante, el experto advierte que aún no se sabe controlar bien el problema.

“En países como Israel, España y Uruguay, se ha logrado algunas veces controlarla mediante aplicaciones de AG y elementos minerales. En otros casos se han usado auxinas, sales de calcio (Ca), junto con inhibidores de la síntesis de etileno y con algunas estrategias de riego deficitario. Pero la respuesta nunca es contundente”, explica. Como uno de los pocos referentes se tiene un tratamiento realizado en Israel en los años 70. “El AG + nitrato potásico o fosfato amónico redujo considerablemente la incidencia”, refiere (Ver Figura 1). “La acción que ejercen estas sales minerales, en particular el fosfato amónico, no está clara y hasta podría deberse a una mayor absorción del AG inducida por ellas, pero queda mucho por estudiar en este aspecto”, añade.

El picado o ‘peel-pitting’ son pequeñas lesiones, profundas, que inicialmente aparecen aisladas, pero que con el tiempo se agrupan creando zonas amplias y de apariencia marrón oscuro. Este desorden está frecuentemente relacionado con las bajas temperaturas, bien en el campo bien por las condiciones de almacenamiento en postcosecha “Las bajas temperaturas rompen la cutícula, las células de la epidermis más próximas a la cutícula pierden agua y se vacían. Con ello el citoplasma queda colapsado en la zona central. Ello ocurre con mayor frecuencia en aquellos frutos que, por su posición en el árbol, están más expuestos a los vientos fríos”, explica el especialista, y precisa que, aunque aparece en mandarinas, esta alteración se da con frecuencia en pomelos.

La aplicación de nitrato de calcio al 2% o un antitranspirante como el pinolene antes de que el fruto cambie de color y/o se presenten las condiciones climáticas que favorecen la alteración, permite reducir este problema de un 10% a 70%. “Para todo aquello que tenga que ver con la pérdida de agua de la piel o de las hojas, o con la resistencia de la corteza, el nitrato cálcico es una opción. Puede mejorar las condiciones del fruto”, refiere. La efectividad de los tratamientos dependerá de la localización de la parcela, condiciones climáticas, condiciones del tratamiento, entre otros factores. “El tratamiento del picado, al igual que el rajado y clareta, puede ser, no onbstante errático”, indica. Y continúa, “es decir, en general funcionan razonablemente bien, pero según las condicones del año y la variedad puede que resulten poco efectivos, sin que sepamos por qué”.

CAMINANDO ENTRE SOMBRAS

Donde existe aún mucho margen para continuar investigando es en el grupo de las alteraciones fisiológicas de ‘difícil’ control. “Son de difícil control porque no sabemos el origen o porque el origen es imposible de controlar. Por ejemplo, el secado del fruto está relacionado con alteraciones meteorológicas, y es evidente que éstas no las podemos controlar”, subraya. Uno de los desórdenes en los que el Prof. Agustí hizo hincapié fue en el de la granulación del fruto, que ocurre cuando las vesículas engrosan y pierden zumo, teniendo una apariencia seca y casi incolora. Se precisó que, aunque el contenido hídrico de las vesículas afectadas de granulación es superior al normal, el agua se halla gelificada y, por tanto, no está disponible como zumo. “Hemos estudiado estos síntomas en diferentes zonas del sur y del área mediterránea de España en las que su intensidad es muy diferente sin que hayamos encontrado la razón”, detalla.

Aunque algunos investigadores indican que hay varios factores que serían potencialmente responsables de la granulación —como el clima, el suelo, la variedad, el patrón, algunas prácticas de cultivo, el tamaño del fruto y la cuantía de la cosecha—, el experto sostiene que se ha estudiado los síntomas para determinar si tendrían alguna relación con la temperatura y la humedad y la conclusión fue ninguna. “No está relacionado. Por ejemplo, para temperaturas entre 11°C a 12 °C, se han encontrado incidencias del 97% de fruto afectado y del 0%. En otros casos en lo que la humedad relativa era muy baja y se podría pensar que se pierde más agua y, por tanto, que el fruto se secara más, la incidencia resultó ser muy baja”, narra.

Para frenar la incidencia de la granulación, muchos autores consideran que el mejor modo de prevenirla es con la adecuada elección del patrón. Según una investigación previa, las plantas injertadas sobre Rough lemon y patrones trifoliados presentan un mayor porcentaje de frutos afectados. En España, estudios de Zaragoza y Agustí indican que el Citrus volkameriana aumenta la incidencia de la granulación en comparación con el mandarino Cleopatra y el citrange Carrizo, ambos con incidencias similares, y las plantas sobre citrumelo son las menos afectadas. “Los síntomas más severos se presentaron en el C. volkameriana”, reitera (ver cuadro 3).

Otro desorden fisiológico que fue mencionado por Agustí fue el colapso de la corteza o ‘rind breakdow’. Los frutos afectados se caracterizan por la presencia inicial de depresiones sobre el flavedo que evolucionan hasta formar zonas secas de color marrón rojizo que recubren gran parte de la cara externa del fruto. “Al principio es como una pequeña lesión que luego evoluciona a una mancha. Esto se produce porque hay una pérdida de agua de la piel. La pérdida de agua no se da hacia el exterior, sino hacia el interior de la planta, de modo que la cutícula de un fruto afectado está perfectamente sana. Este fruto está afectado y no pierde agua por la cutícula, sino que la pierde porque se la reclama el resto de la planta. Esto tiene que ver con fluctuaciones de humedad en el campo”, explica.

Los primeros síntomas se inician en la zona de transición albedo-flavedo, mientras que las capas celulares más externas del flavedo y las más internas del albedo aparecen intactas durante varias semanas sin ningún síntoma de colapso y necrosis. El citoplasma de las células dañadas se halla destruido y aparece como una masa de material colapsado, localizado en el centro de la cavidad celular. Estas células se contraen y deprimen el flavedo y, por tanto, la superficie del fruto. Por otra parte, la cutícula de las zonas dañadas de los frutos afectados, cuando se la compara con la de las zonas sanas, presenta una morfología normal sin síntoma alguno de rotura. Su espesor, además, permanece constante, independientemente de la incidencia de la alteración.

Una de las soluciones conocidas para atacar esta alteración es con la selección adecuada del patrón. Estudios realizados por el Prof. Agustí, publicados en 2003, con diferentes patrones y realizados durante seis años, revelaron que los árboles injertados sobre el patrón citrange Carrizo poseen una mayor incidencia que los injertados sobre mandarino Cleopatra y éstos, a su vez, que los injertados sobre naranjo amargo. Entre los dos primeros el porcentaje de frutos afectados fue del 61% y el 45%, respectivamente, mientras que entre citrange Carrizo y naranjo amargo fue del 70% y el 13%, respectivamente.

Algunas de las diversas alteraciones fisiológicas continúan siendo un desafío para los productores citrícolas. No obstante, frente a hace unos años existe mayor conocimiento de las causas y alternativas que pueden reducir la incidencia del desorden. La pauta ya está dada y queda adaptarla a las distintas zonas productoras.

Referencia de las fotografías:

Agustí, M., Mesejo, C. y Reig, C. 2020. Citricultura.

Ed. Mundi-Prensa, Madrid, España, 488 pp.

Referencias bibliográficas

Una información más amplia sobre estos desórdenes fisiológicos puede consultarse en:

Agustí, M., Almela, V. y Juan, M. 2004. Alteraciones fisiológicas de los frutos cítricos Minist. Agric. Pesca Aliment. Madrid, España, 126 pp.

2020. Primo-Millo, S. Zaragoza y M. Agustí. 2020. Alteraciones de los frutos cítricos en el campo. Ed. M.V. Phytoma-España, Valencia, España, 60 pp.