Por: Miriam Romainville Izaguirre

Cada año se continúan profundizando los conocimientos que se tienen respecto al manejo de Cladosporium spp., comúnmente asociado a la aparición de una mancha marrón en la piel de la fruta. Aunque es posible convivir en la mayoría de casos con este género de hongos, existen dos especies patógenas que sí pueden provocar un importante perjuicio económico: Cladosporium perangustum y Cladosporium ramotenellum. El primero puede afectar hasta un 30% de la producción, siempre y cuando se presente una alta incidencia de la enfermedad, advierte el Dr. Luis Álvarez Bernaola, fitopatólogo e investigador de la Universidad Nacional San Luis Gonzaga de Ica.

“Cladosporium es un hongo que puede vivir de tejidos senescentes. Hay dos enfermedades diferentes que produce este patógeno en cítricos, y cada una se asocia a especies diferentes. Se realizó un estudio molecular y se encontró hasta seis especies diferentes en campos de cítricos, de las cuales solamente un grupo de ellas fueron especies patógenas al hacer los respectivos ensayos”, remarca el experto, sobre un problema con el cual es posible convivir, siempre que se trate de las otras especies del hongo. Y es frecuente que exista confusión respecto a las especies, aunque actualmente existe mayor conocimiento para poder identificar qué especie provoca el ataque fúngico.  En esa línea, un adecuado y oportuno diagnóstico es vital para ejecutar la mejor estrategia fitosanitaria y evitar así eventuales pérdidas económicas.

Aunque las diferencias entre especies son sutiles, la principal herramienta para identificar la especie de Cladosporium es la caracterización morfológica, que permite medir ciertas características del hongo como el tamaño del conidióforo, las células conidiógenas, las cadenas de esporas. A la par, se debe evaluar el crecimiento de la colonia en un medio de cultivo específico, observando características como el color y la secreción de toxinas, ya que hay especies que producen toxinas en el medio. “Al final esas diferencias que pueden morfológicamente ser sutiles entre aislados, las herramientas moleculares ayudan a dilucidar”, añade.

GRACIAS A CIERTOS CRITERIOS YA NO SE CONFUNDE LA ENFERMEDAD

El experto anota que hay dos tipos de sintomatologías asociadas a las especies patógenas de Cladosporium. La primera de ellas, C. perangustum, es una especie asociada a infecciones en los meses de verano, que tiene una sintomatología particular, que es la que más asocian los productores con Cladosporium. “Se ve un polvillo blanco en la zona de inserción entre el pedúnculo y el fruto. A partir de ahí se va desarrollando la infección, la que dará lugar a una lesión. Conforme el fruto crece, esta lesión se hace más pronunciada observándose una destrucción del tejido afectado”, advierte, tras indicar que el polvillo es en realidad las células epidermales de la cutícula que se levantan por el parasitismo interno que tiene el patógeno. Este tipo de daños hace que la fruta no llegue a ser considerada para ser exportable. El fitopatólogo recuerda que hasta hace unos años algunos productores atribuían la mancha blanca en la epidermis al oídium o a la enfermedad de la mancha grasienta. “Ahora confundirlo con otra enfermedad es difícil. Ya hay ciertos tipos de criterios que permiten diferenciarlas”, resalta.

Otra especie también asociada a mandarinas es C. ramotenellum, especie que tiene la peculiaridad de expresar sus síntomas cuando la fruta llega a los mercados de destino respectivos. “Lo que se observa son lesiones de esporulación oscuras en la epidermis”, comenta. Mientras la fruta está en tránsito está bajo temperaturas controladas; una vez en destino, al exponer la fruta a temperatura ambiente, se genera las condiciones para que el hongo crezca y desarrolle rápidamente esas lesiones.

C. RAMOTENELLUM Y LAS PRIMERAS ALERTAS

Tanto C. ramotenellum como C. perangustum tienen épocas de infección diferentes. C. perangustum inicia su expresión de síntomas en la fruta al inicio del verano, cuando los frutos están en formación, y baja su incidencia de infecciones entre marzo y abril. En tanto, C. perangustum aparece a finales de otoño (mayo- junio) y expresa sus infecciones en los meses de invierno “cuando las variedades tardías se cosechan”, agrega el experto.

Una alternativa para identificar esta especie, antes de que sean visibles los síntomas, es realizar un monitoreo de la incidencia de infecciones mediante aspersión de frutos y diluciones seriadas en laboratorio, de las concentraciones líquidas obtenidas en campo. Posteriormente las placas con las diluciones se incuban hasta que las colonias son apreciables para su recuento. “Aquí se observa si hay esporas en concentración o unidades formadoras de colonias (ufc)”, recalca. Y continúa, “no hay nada mejor que aislar e identificar qué es lo que hay. El patógeno que has aislado tiene que reproducir los mismos síntomas que se observaron en el tejido del que se aisló el patógeno, ya con eso completas las pruebas de patogenicidad”.

ALTERNATIVAS DE MANEJO FITOSANITARIO INTEGRAL

Las mandarinas que más se afectan con los ataques fúngicos del género Cladosporium son aquellas de cosecha tardía, como W. Murcott.  El fitopatólogo indica que hay una relación directa entre humedad y daño, se ha visto más el problema en zonas pegadas a cercos, donde no hay mucho movimiento de aire. “También se han registrado más problemas en plantaciones que tienen sus líneas de siembra de árboles orientadas de norte a sur. El viento normalmente corre de este a oeste, eso hace que deseque la superficie”, explica.

Además del microclima favorable para el patógeno que se genera al sembrar de lado contrario al del viento, otro factor que puede generar un ambiente favorable para Cladosporium es que exista una alta densidad. “En una plantación de árboles más desarrollada hay más incidencia por el microclima. Con más desarrollado me refiero a más densidad o árboles más grandes. Se debe evitar, en la medida de lo posible, las siembras con alta densidad. Lo normal es 500 árboles/ha, pero a veces tienes plantaciones de 800 árboles/ha, inclusive más”, precisa.

Los aceites juegan un papel muy importante en el manejo de la enfermedad, especialmente cuando se realiza su aplicación hasta antes del quiebre de color. El fitopatólogo comenta que se puede usar aceite de cualquier origen, el único requisito es que no sean muy viscosos. A nivel internacional, SAE es el índice de clasificación de la viscosidad de la Society of Automotive Engineers. “Hay un SAE 60, que es un aceite más grueso, tienes un SAE 0 que es un aceite delgado. El SAE es la capacidad que tiene el aceite de fluir, cuanto más viscoso menos posibilidad de fluir. Lo que interesa aquí es que sea el SAE más bajo”, manifiesta Álvarez.

El especialista advierte que los aceites viscosos pueden generar fitotoxicidad, más aún si son aplicados cuando hay mucho calor o cuando se realiza la aplicación con exceso de agua. “El aceite tiene un efecto preventivo y curativo importante porque produce el desecamiento del micelio del patógeno si las infecciones estuvieran presentes, y afectarían el proceso de infección (penetración de esporas) si las superficies del cultivo estuvieran aplicadas”, comenta. Remarca que hasta el momento los aceites vienen siendo efectivos.

La frecuencia de la aplicación del aceite dependerá de la incidencia de la enfermedad. “Lo que hemos visto es que los aceites te dan un control por más días, hemos visto que aplicaciones de un aceitado te puede durar un mes. Ahora la estrategia es aplicaciones mensuales, si encuentras lotes con alta presión las aplicaciones tendrían que acortarse más, quizás 15 días. Cuando recién comenzó el problema y no se tenía claro la eficacia del aceite, se realizaban aplicaciones semanales de fungicidas. Eso era al inicio, cuando no tenías claro qué químicos aplicar”, señala.

Paralelamente, se ha venido apostando por el uso de  productos como el ácido peracético, productos a base de Bacillus spp. y algunos extractos como el extracto de orégano. “Algunos cobres también ayudan. Todo depende de la estrategia que se quiera seguir”. La mayoría de los investigadores están sorprendidos por la capacidad de Bacillus spp. para producir compuestos orgánicos, realizar fijación biológica de nitrógeno (FBN) y solubilizar fosfatos (SF). Dichas actividades se efectúan mediante enzimas como nitrogenasas y fitasas, con un efecto positivo en la promoción del crecimiento vegetal y en el aumento del potencial productivo.

La estrategia de control biológico se complementa con la química, que tiene limitaciones no solo por las mayores restricciones de su uso, sino también porque, de acuerdo con el experto, las alternativas de ingredientes activos que están autorizados por Senasa para mandarinas son reducidas. “Para evitar problemas de tolerancia o algún eventual problema, la aplicación de químicos en el sur del país se están haciendo máximo hasta la última semana de enero en variedades tardías”, dice. Los productos que más se aplican son la familia de triazoles, especialmente difenoconazol, y las estrobilurinas, en este caso se usa sobre todo azoxystrobin.

La correcta identificación de la especie de Cladosporium es el primer paso para diseñar una adecuada estrategia, que incluya tanto alternativas químicas como biológicas. En la medida que se entienda que no todas las especies son patógenas, será posible convivir sin que se produzcan afectaciones económicas como las que en su momento reportaron campos de la provincia de Chincha, en la región Ica.

TRATAMIENTOS DE POSTCOSECHA

Fue en 2018 cuando los investigadores de Citrosol Celia Murciano, Jeniffer J Oliver-Chirito y Benito Orihuel-Iranzo identificaron en el artículo científico ‘Pathogen identification and control of sooty spot caused by Cladosporium ramotenellum, appearing on fresh easy peeler mandarins from Peru’, una especie que hasta ese momento no había sido reportada en cítricos. Se trataba de C. ramotenellum, que generó pérdidas económicas debido a las manchas negras superficiales que  causaban en la cáscara de las mandarinas, especialmente de tipo W. Murcott, aunque también se identificó en mandarinas Nadorcott y Tango. La patología que causa este hongo es una podredumbre seca y firme. Las zonas atacadas se oscurecen rápidamente y en ellas se desarrolla en muchas ocasiones un micelio gris o negro. Las lesiones no se detectaron en origen, sino que se desarrollaron durante los 15 a 45 días que demanda el transporte refrigerado y después de la descarga del contenedor en destino.

La identificación del género del patógeno fue inicialmente realizada en base a la morfología macroscópica de la colonia y la morfología microscópica de la espora, y posteriormente se confirmó la especie mediante técnicas de secuenciación genética. De acuerdo con los investigadores, las arboledas serían el sitio de la contaminación inicial de la cáscara de la fruta, ya que se aislo esta especie en fruta de campo inmadura. En el estudio se determinó además que el ortofenilfenol (OPP), procloraz (PCL) y propiconazol (PPZ) son efectivos in vitro para el control de este patógeno

Dado que este patógeno requiere lesiones o áreas debilitadas de la corteza para que sus esporas penetren, la hipótesis de los expertos fue que el cítrico se vio afectado por el tiempo de viaje y las temperaturas requeridas para el tratamiento de cuarentena por frío. “Las esporas del hongo, transportadas por el viento, penetran a través de zonas de la corteza debilitadas. Estas esporas germinan en condiciones de almacenamiento con humedades altas”, señala Benito Orihuel, uno de los autores de este paper de Citrosol. Así que Citrosol hace dos recomendaciones: por un lado, disminuir la carga de inoculo de Cladosporium sp. y C. ramotenellum que la fruta trae de campo; y por otro lado, proteger la fruta, la piel, del daño por frío (Chilling Injury) que aparece en los transportes frigoríficos.

Citrosol propone una estrategia en la que hay que aumentar la dosis de Citrocide^® en el lavado de la fruta (Sistema Citrocide^® online). También reforzar el tratamiento drencher con Ortocil (Ortofenilfenol) y Citrocide^® Plus, ya que son eficaces in vitro frente a Cladosporium ramotenellum. Y por último intensificar el tratamiento en cera con Ortosol 6500 (Ortofenilfenol). Los tratamientos propuestos por Citrosol se resumen en el Cuadro 1.

Los protocolos de Citrosol han demostrado su eficacia para controlar los daños que este nuevo patógeno ha provocado, manchas negras que derivan en pérdidas económicas para los operadores y en desperdicio alimentario para la sociedad.

Fuente: Murciano C, Oliver-Chirito JJ, Orihuel-Iranzo B. Pathogen identification and control

of sooty spot caused by Cladosporium ramotenellum, appearing on fresh easy

peeler mandarins from Peru. J Plant Sci Phytopathol. 2021; 5: 044-052.