Cuando hablamos de hongos fitopatógenos, probablemente se nos viene a la mente aquellos que atacan frutas y que nos aparecen luego de algunos días en nuestras alacenas o neveras, micelios verdes de Penicillium o más oscuros de Alternaria suelen cubrir diferentes tejidos y, dependiendo del daño, existe una alta probabilidad de terminar con gran parte de los alimentos en la caneca o en un mejor caso en la compostera. Sin embargo, existe un patógeno por excelencia, que tiene varios superpoderes y que probablemente es el villano por excelencia en la producción de fruta y también de flores como las rosas, su nombre: Botrytis cinerea y a continuación detallaremos su perfil.

B.cinerea es un hongo fitopatógeno necrotrófico ampliamente distribuido a través del mundo, que ataca una gran cantidad de especies de flores, frutas, hortalizas, e incluso forestales, describiéndose al menos 235 especies hospederas productivas. La enfermedad causada por este patógeno tiene varios nombres comunes, aunque probablemente pudrición gris es la más reconocida, pero también se le llama tizón de yemas, tizón de flor, y en una situación particular, en la producción de ciertos vinos dulces, se denomina pudrición noble. En el caso de las rosas, las enfermedades causadas por Botrytis además incluyen el temido y perjudicial, cancro de tallos. El tizón causado por Botrytis en rosas ocurre en ambientes abiertos o cerrados (invernaderos) y ya desde hace varias décadas ha sido reportado como un problema de alto impacto en EE UU, Japón, India, Canadá, Colombia y Ecuador.

En términos de síntomas, los daños más severos originados por Botrytis ocurren en el almacenaje o en tránsito al mercado de destino. Las infecciones generalmente no son visibles al momento de la cosecha de la flor, pero se desarrollan rápidamente bajo las condiciones de alta humedad del almacenaje y transporte.

Bajo condiciones de alta humedad, el botón floral de la rosa se infecta y esta no alcanza a abrir cuando ya está completamente colonizada por el micelio gris del hongo. Pequeñas manchas aparecen sobre los pétalos, las que posteriormente se vuelven marrones y luego se transforman en pudriciones blandas. Muchas veces el proceso es más agresivo y la infección avanza por el tallo generando un marchitamiento general.

Cuando se corta la flor o se realizan podas, a Botrytis se le abre un camino fácil, circunstancialmente muy asfaltado, para establecer una colonización efectiva que puede terminar en un atizonamiento total del tallo; por dicha razón, es recomendado ‘en lo posible’ realizar cortes delgados, permitiendo una formación de callo más rápida. El desarrollo de cancros es similar en condiciones climáticas favorables que, sumadas a heridas en los tallos, y algunos manejos como aplicación de reguladores de crecimiento, pueden ser la puerta de entrada de este patógeno.

Cuando hablamos de un ‘superhéroe’ o, como en este caso, de un ‘superpatógeno’, siempre describimos su potencia a través de los poderes que posee. Superman, por ejemplo, tiene ‘superfuerza’, visión de rayos-X, vuela, pero, al mismo tiempo, tiene una debilidad: la kriptonita. Nuestro hongo en análisis, posee varios poderes que lo hacen merecedor de su clasificación como un ‘superpatógeno’, y lo transforman en una de las problemáticas más complejas de la producción de rosas y, como dicta la norma, también posee su propia kriptonita.

PODER Nº1: BATERÍA ENZIMÁTICA QUE DERRITE PAREDES CELULARES

Si bien comentábamos que las heridas, podas, u otros manejos facilitan mucho el trabajo de colonización para Botrytis, este hongo, tal como la visión destructora de ciertos superhéroes, utiliza una batería enzimática preparada para destruir paredes celulares y penetrar al interior del vegetal. De esta manera, logra obtener para sí, fuentes de carbono y minerales de forma fácil.

Tejidos sésiles como los pétalos ofrecen poca resistencia a las enzimas destructoras de Botrytis. Sin embargo, la planta tiene formas de defenderse de este poder, y la forma es reforzar las paredes celulares con calcio que actuaría como la kriptonita. Por este motivo, debemos siempre apuntar a aumentar este elemento en desmedro de nitrógeno. Este último, generalmente resulta en altos grados de infección si los niveles son elevados dentro del vegetal.

PODER Nº2. ADAPTABILIDAD

Conocida es la capacidad de adaptación que posee Botrytis a diversos tipos de estrés. Si bien su desarrollo óptimo se puede estimar entre 15°C y 20°C, cada población posee su propio rango. En Chile central, por ejemplo, observamos picos de crecimiento entre 18°C y 21°C, y si revisamos otras latitudes la literatura muchas veces sitúa el rango óptimo más cercano a 15°C y 16°C, lo que evidencia una plasticidad para mover los rangos de acuerdo con el clima reinante. A pesar de que sus óptimos de desarrollo están en temperaturas templadas, puede crecer a temperaturas cercanas a 0°C de manera más lenta pero no menos letal. Si tomamos en cuenta que estas son las temperaturas típicas de poscosecha, podemos considerar que en esta fase se genera el mayor y gran daño sobre los productos vegetales de exportación.

Cuando ya no hay alimento, o las condiciones ambientales son muy hostiles, Botrytis forma esclerocios (Foto 1), que es simplemente micelio muy compacto y melanizado, que le ayuda para resistir los embates del ambiente y poder volver a atacar una vez que las condiciones sean más beneficiosas.

PODER Nº3. MUTACIONES Y RESISTENCIA A FUNGICIDAS

Hemos descubierto y sintetizado un gran número de kriptonitas para controlar a Botrytis. Sin embargo, de alguna forma este patógeno es capaz de ‘acostumbrarse’ y vivir a pesar de nuestro constante bombardeo, este proceso lo llamamos pérdida de sensibilidad o adquisición de resistencia.

Entonces, ¿Cómo es que la Botrytis llega a evadir nuestros ataques directos? Esta pregunta se responde a través de uno de sus ‘superpoderes’. Tal como la historia de X-Men, este microorganismo posee una alta capacidad de generar mutaciones estables en su genoma que le permiten realizar cambios en ciertas proteínas o en sus motores de expresión que terminan por hacer que la molécula fungicida no sea efectiva en detener a este patógeno.

Se han caracterizado varios sitios de acción de moléculas fungicidas y de mutaciones capaces de modificarlos (Tabla 1), y probablemente en el futuro seguiremos descubriendo nuevos sitios y nuevas mutaciones de acuerdo con los diferentes modos de acción que incorporemos en nuestros programas fitosanitarios.

En un estudio realizado por la Universidad de Clemson3, en EE UU, 49 aislados de Botrytis rescatados desde seis envíos comerciales de rosas provenientes de dos invernaderos de Colombia fueron sometidos a análisis de sensibilidad a 10 fungicidas. Los aislados mostraron alta frecuencia de aislados resistentes a boscalid, cyprodinil, iprodione y tiofanato-metilo; moderada frecuencia de resistencia a isofetamid, fenhexamid, fluopyram y penthiopyrad, baja resistencia a fludioxonil y ninguna resistencia a pidiflumetophen. Se observaron variaciones en los perfiles de resistencia a fungicidas entre aislados provenientes de invernaderos y envíos. También se observaron aislados con resistencia simultánea a diferentes clases químicas, en palabras de comics serían ‘supermutantes’.

Si bien el mencionado estudio nos da una base para entender el fenómeno de resistencia a fungicidas en rosas en Colombia, es urgente realizar monitoreos de las diversas poblaciones de Botrytis presentes, estableciendo diferencias por zona productiva, finca y variedad entre otros parámetros de clasificación, con el fin de establecer los mejores programas de control bajo cada condición.

PODER Nº4. FAMILIA UNIDA

Probablemente, más de alguno hemos visto las últimas entregas de las franquicias de Marvel, donde varias versiones de un héroe o villano se establecen en un mundo, insertando el famoso concepto de ‘Multiverso’.

Cuando comenzamos a estudiar a Botrytis a nivel más profundo, considerando para ello herramientas moleculares, donde leemos varios genes y realizamos comparaciones entre ellos, se ha podido establecer que en ciertas ocasiones podemos encontrar otras especies conviviendo de forma simpátrica con Botrytis cinerea sensu stricto. Dichas especies al microscopio podrían parecer idénticas, pero sus genotipos nos señalan que son otros integrantes de la familia y eventualmente poseen distintas características, por ejemplo, de resistencia a fungicidas. Clásico es el caso en uvas, donde la especie Botrytis pseudocinerea se encuentra compartiendo el mismo espacio con B. cinerea. La primera se caracteriza por poseer un cierto grado de resistencia a hydroxyanilidas de forma intrínseca, aun sin haber sido sometida a productos de dicho grupo químico, distinto a lo que ocurre con B. cinerea. Menos estudiado, por su descubrimiento más reciente, es otra especie críptica (solo se puede diferenciar en base a estudios genéticos) descubierta en flores de frutos de carozo: Botrytis prunorum4; que ya se ha detectado en kiwis, peras y uvas.

Si bien el trabajo de la Universidad de Clemson determinó que todos los aislados estudiados provenientes de rosas de Colombia pertenecían a B. cinerea sensu stricto, solo es un dato de referencia debido al bajo número de fincas analizadas. Al mismo tiempo, no es un tema estudiado de forma amplia en el mundo, la literatura no ofrece mucha información al respecto en rosas, creemos que es un punto crítico que debe ser abordado con el fin de caracterizar en profundidad las poblaciones de este ‘superpatógeno’, que constantemente genera problemas en la producción de rosas de exportación.